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ISSN Electronico 2011-7485 ISSN Impreso 0123-417X Volumen 30, n.°2, Mayo-Agosto de 2013 Fecha de recepción: 3 de Octubre de 2012 Fecha de aceptación: 15 de Julio de 2013 |
Las funciones ejecutivas en la clínica neuropsicológica infantil
Executive functions in clinical child neuropsychology
Vanessa Arán Filippetti, Ph.D.*
Mariana B. López, Ph.D. (c)**
* Centro Interdisciplinario de Investigaciones en Psicología Matemática y Experimental (CIIPME). Consejo Nacional de Investigaciones Científicas y Técnicas (CONICET). Universidad Adventista del Plata (UAP), Entre Ríos (Argentina).
** Centro Interdisciplinario de Investigaciones en Psicología Matemática y Experimental (Ciipme). Consejo Nacional de Investigaciones Científicas y Técnicas (Conicet). Docente de la Universidad Autónoma de Entre Ríos, Entre Ríos (Argentina).
Correspondencia: Teniente General Juan Domingo Perón 2158, C1040AAH, Buenos Aires (Argentina). vanessaaranj@gmail.com
Resumen
En los últimos años, el estudio de las funciones ejecutivas (FE) asociado a diferentes trastornos del neurodesarrollo ha experimentado un notable auge en el ámbito de la neuropsicología infantil. En el presente artículo revisamos los principales modelos teóricos del funcionamiento ejecutivo en niños atendiendo a sus implicancias tanto para la valoración clínica como para la praxis educativa. En relación con sus bases neuroanatómicas se destacan los modelos neurofuncionales que ponen el acento en la fluida relación entre la corteza prefrontal (CPF) y las FE así como en la riqueza de conexiones entre la CPF y diferentes regiones corticales y estructuras subcorticales. Finalmente, examinamos los perfiles de funcionamiento ejecutivo en diferentes trastornos de la clínica neuropsicológica infantil. La integración de estos aportes permite comprender la heterogeneidad del déficit ejecutivo en trastornos infantiles que no necesariamente cursan con patología primaria de los lóbulos frontales.
Palabras clave: Funciones ejecutivas, modelos neurofuncionales, corteza prefrontal, neuropsicología infantil.
Abstract
Lately, the study of executive functions (EF) in different neurodevelop-mental disorders has been on the increase in the area of child neuropsychology. The present article analyses the primary theoretical models of executive functioning in children, concerning both clinical assessment and educational practice. In terms of EF neuroanatomical bases, it surpasses neurofunctional models which not only emphasize the fluid relation between the prefrontal cortex (PFC) and the EF, but also the worthy connections between the PFC and different cortical regions and subcortical structures. Finally, we examine EF profiles regarding different clinical child neuropsychological disorders. The former contributions, allow the understanding of the heterogeneity of the executive deficit in child disorders that not certainly account for frontal lobes pathology.
Keywords: Executive Functions, Neurofunctional models, Prefrontal cortex, Child Neuropsychology.
INTRODUCCIÓN
El término función ejecutiva (FE) engloba una serie de procesos cognitivos necesarios para comportamientos o conductas dirigidas hacia un objetivo (Luria, 1966; Stuss & Benson, 1986). Estos se incluyen dentro de las llamadas funciones cognitivas de alto orden (i.e., higher-order cognitivejunctions) o procesos controlados (en oposición a los automáticos), ya que ejercen control sobre procesos cognitivos más automáticos, manipulando información online, inhibiendo información irrelevante y regulando la actividad cognitiva, emocional y / o conductual hacia una meta final. Una metáfora habitualmente empleada para referirse a la FE es la de director de orquesta (Brown, 2005, 2006; Goldberg, 2001), como recurso para expresar que estas funciones dirigen la conducta. Según Verdejo-García y Bechara (2010), estas funciones se nutren tanto de recursos atencionales como mnésicos, pero su función es proporcionar el espacio y un contexto de integración de estos procesos para optimar la ejecución de acuerdo al contexto y al objetivo previsto.
Durante los últimos años, se han formulado diversas definiciones y modelos teóricos sobre las funciones ejecutivas (FE) (ver e.g., Barkley, 1997; Denckla, 1996; Fuster, 1997; Goldberg, 2001; Lezak, 1995; Stuss & Benson, 1986). Infortunadamente, estos no siempre refieren a los mismos procesos básicos. En primer lugar, el concepto FE, tal como señalan Pennington & Ozonoff (1996), conlleva significados implícitos según la disciplina; desde la psicología cognitive, la FE es considerada esa porción de cognición que ocurre después de la percepción, pero antes de la acción, y desde la neuropsicología podría conceptualizarse a partir de su localización, es decir, de las tareas que ejecutan deficientemente los pacientes con lesiones frontales. Sin embargo, según los autores, la definición esgrimida a partir de su localización es sin duda problemática.
A su vez, en la literatura científica referida a las FE es posible encontrar diferentes formas de clasificar a los modelos de FE. Por un lado, estos podrían clasificarse a partir de su visión dimensional del constructo, es decir, según si consideran a la FE como: a) un sistema unitario o b) un constructo integrado por múltiples componentes interrelacionados, pero diferentes. La visión unitaria de las FE aboga por la existencia de un mecanismo subyacente común que explicaría las variaciones en el funcionamiento frontal y podría dar cuenta de sus disfunciones (ver e.g., Duncan, Emslie, Williams, Johnson, & Freer, 1996; Kimberg & Farah, 1993). Ejemplos de modelos a favor de esta visión son el sistema atencional supervisor (SAS) de Norman & Shallice (1986), el sistema ejecutivo central de Baddeley (1986) o la teoría de organización de metas (i.e., goal-neglect theory) de Duncan (1986; Duncan et ál., 1996). Sin embargo, son diversos los autores que advierten sobre la naturaleza multidimensional del constructo pronunciándose en contra del concepto unitario. Por ejemplo Lezak (1982, 1995), a quien se le atribuye el término FE, diferencia cuatro componentes del constructo: volición, planificación, acción intencional y desempeño eficaz. Esta propuesta parecería sugerir, aunque implícitamente, que la autora aboga por una visión multidimensional de la FE. Del mismo modo, Stuss & Alexander (2000) se inclinan por la hipótesis multidimensional al proponer que diferentes procesos cognitivos se asocian a distintas regiones del lóbulo frontal. Según los autores, la FE no constituye un constructo unitario, no existe un homúnculo frontal Desde esta perspectiva, se trataría más bien de múltiples capacidades ejecutivas que actuarían coordinadamente, entre las que se encuentran: 1) la inhibición, 2) la memoria de trabajo, 3) la flexibilidad cognitiva, 4) la planificación y 5) la fluidez verbal y no verbal (Pennington & Ozonoff, 1996).
Recientemente, estudios conductuales y de neuroimágenes han demostrado que las FE tienen una naturaleza tanto unitaria como diversa (i.e., the unity-but-diversity view), por lo que ambos aspectos deberían considerarse al abordar el estudio de estas funciones. De acuerdo con esta visión, la naturaleza de las FE es diversa, debido a que su estructura se explica por componentes separados, pero simultáneamente unitaria, debido a que estos componentes no son independientes, lo que supone la existencia de mecanismos subyacentes en común (Collette et ál., 2005; Lehto, Juujárvi, Kooistra & Pulkkinen, 2003; Miyake et ál., 2000). Dado que la relación entre los componentes se modificaría a lo largo del desarrollo, se ha enfatizado la importancia de analizar la estructura de las FE y cómo interactúa cada componente durante la resolución de problemas, en diferentes franjas etarias (Best, Miller & Jones, 2009).
Por otra parte, la aparición de la neuropsicología injantil como subdisciplina dentro del campo de la neuropsicología trajo aparejada la necesidad de plantear modelos de funcionamiento cerebral que contemplen su curso ontogénico, es decir, el cerebro en desarrollo. Los modelos de FE no han sido la excepción. Desde esta perspectiva, podrían distinguirse los modelos que hacen referencia al funcionamiento ejecutivo adulto de aquellos modelos y teorías formuladas desde una perspectiva evolutiva, es decir, atendiendo a los procesos de desarrollo cerebral en el niño.
En poblaciones adultas, por ejemplo, Chan, Shum, Toulopoulou & Chen (2008) propusieron una clasificación de modelos de FE con base en las implicancias que alcanzaron en cuanto al desarrollo de tests cognitivos y a su aplicación en el ámbito clínico. Estos modelos son: 1) el modelo funcional de Luria, 2) el SAS de Norman y Shallice, 3) el modelo tripartito de Stuss y Benson, 4) la teoría de organización de metas de Duncan, 5) el modelo de memoria de trabajo de Goldman-Rakic y 6) el modelo del marcador somático de Damasio (ver Chan et ál., 2008, para una revisión de estos modelos).
En población infantil, podríamos clasificar los modelos a nivel general distinguiendo entre: 1) los que ofrecen explicación a la FE a través de su estudio en trastornos del neurodesarrollo —aunque generalizables a la población infantil no clínica—, 2) los que buscan explicar la FE a partir de la fragmentación en subcomponentes más básicos o elementales (i.e., modelos factoriales), y 3) los que hacen referencia a la emergencia de los procesos necesarios para resolver problemas o desarrollo de la FE, poniendo el énfasis en la FE como proceso. A continuación revisamos algunos de los modelos y teorías más empleadas para estudiar el funcionamiento ejecutivo en niños, como: a) el modelo híbrido de Barkley; b) el modelo de Brown; c) los modelos factoriales de FE; d) la teoría de la complejidad cognitiva y control (CCC); e) el modelo de niveles de conciencia (LOC) y f) el modelo de sistemas jerárquicos de competencia (HCSM).
Modelos funcionales de la FE en población Infantil
Modelo híbrido de Barkley
Barkley (1997, 2001) propuso un modelo teórico sobre las FE enfatizando en el papel de la conducta inhibitoria en el funcionamiento de las mismas. Para formular su modelo se basó en los aportes de Jacob Bronowski (1977) sobre el TDAH y el papel crucial del lenguaje en la conducta humana con su sustento en la corteza prefrontal. Integró además estos aportes iniciales con la teoría de las funciones prefrontales de Fuster (1997), el trabajo sobre memoria de trabajo de Goldman-Rakic (1995) y la hipótesis del marcador somático de Damasio (1996).
La propuesta central del modelo de Barkley es que la conducta inhibitoria favorece la autorregulación, así como la realización de acciones ejecutivas, al permitir una demora en la decisión de responder. Por lo tanto, la primera función que enfatiza el modelo es la conducta inhibitoria y la define en función de tres procesos interrelacionados, a saber: 1) inhibición de una respuesta prepotente, 2) interrupción de una respuesta ya iniciada y 3) control de interferencia. De acuerdo con esta propuesta, la inhibición conductual permite el correcto funcionamiento de otras cuatro FE: a) memoria de trabajo no verbal, b) memoria de trabajo verbal o internalización del lenguaje, c) autorregulación del afecto-motivación-arousal y d) reconstitución. Estas funciones son consideradas como un sistema separado del de inhibición conductual, pero jerárquicamente organizadas. El modelo propone, además, que las FE maduran desde lo externo hacia lo interno; es decir, conceptualiza a las FE como formas de comportamiento autodirigido que evolucionan de respuestas manifiestas o públicas a respuestas encubiertas o privadas, como un medio para la autorregulación.
El propio Barkley (1997) extendió las implicaciones de su modelo al TDAH con el fin de aportar un fundamento teórico a la neuropsicología del TDAH y, en especial, ante la necesidad de contar con una explicación para las diversas manifestaciones cognitivas y conductuales del trastorno. Argumentó, con base en el mismo, que los niños con TDAH presentan un déficit en el desarrollo de las FE como consecuencia de un déficit primario en la conducta inhibitoria.
Modelo de Brown
Brown (2001, 2006) formula un modelo sobre FE en la búsqueda por ofrecer una explicación a la relación entre el déficit ejecutivo y el TDAH. Para su desarrollo se basó en entrevistas clínicas realizadas a individuos diagnosticados con TDAH y a sus familiares.
Este modelo incluye seis clusters de funciones cognitivas que constituirían una aproximación teórica de las FE para la población general. Según este modelo, ninguno de estos seis clusters de funciones es unitario, sino que deberían considerarse más bien como una canasta que contiene una variedad de funciones cognitivas relacionadas. Estos clusters son:
- Activación: organizar, priorizar y activar
- Focalización: focalizar, sostener y cambiar la atención entre tareas
- Esfuerzo: regular el estado de alerta, mantener el esfuerzo y velocidad de procesamiento
- Emoción: manejar la frustración y regular emociones
- Memoria: emplear la memoria de trabajo y acceder al contenido de la memoria
- Acción: monitorear y autorregular la acción.
Según Brown, estas funciones interactúan y operan dinámicamente, de manera relativamente inconsciente, durante la realización de tareas cotidianas en las que el sujeto debe autorregularse —a través de la atención y la memoria— para guiar su acción.
En su explicación sobre el déficit ejecutivo en el TDAH, el autor propone que la alteración cerebral en el TDAH no afecta específicamente a estas funciones, sino a las redes centrales de dirección que las activan o las apagan. Según el autor, el déficit en las FE constituye la esencia del TDAH, independientemente del subtipo del trastorno.
Modelos factoriales
Recientemente, diferentes estudios han puesto el énfasis en la estructura factorial de las FE en un intento por explicar el constructo y su funcionamiento a partir de los subcomponentes básicos que lo integran. Para tal fin, las técnicas de análisis factorial exploratorio (AFE) y confirmatorio (AFC) son los procedimientos estadísticos comúnmente seleccionados.
La mayor virtud del abordaje factorial es su importancia para la valoración clínica de las FE, en tanto pretende dar cuenta del funcionamiento ejecutivo a partir de su fragmentación en subcomponentes o factores ejecutivos básicos.
Además, este abordaje busca comprender cómo interactúa cada componente ejecutivo hacia la resolución de problemas complejos. Según Best et ál. (2009), el conocimiento de qué FE se reclutan durante la resolución de problemas tiene implicancias no solo teóricas sino también prácticas para el desarrollo de intervenciones destinadas a niños con pobre desempeño de las FE.
En general, la evidencia obtenida en estudios previos arroja una estructura integrada por tres componentes ejecutivos (Arán Filippetti, en prensa; Brocki & Bohlin, 2004; Lehto et ál., 2003; Levin et ál., 1991; Miyake et ál., 2000; Welsh, Pennington & Groisser, 1991), aunque existe evidencia también consistente a favor de una estructura bidimensional (e.g., Huizinga, Dolan & van der Molen, 2006; Senn, Espy & Kaufmann, 2004; St Clair-Thompson & Gathercole, 2006; Visu-Petra, Benga & Miclea, 2007) y de una solución integrada por cuatro factores (e.g., Espy, Kaufman, McDiarmid, & Glisky, 1999; Klenberg, Korkman & Lahti-Nuuttila, 2001). En la tabla 1 sintetizamos algunos de los principales estudios realizados en poblaciones de niños y adolescentes mediante las técnicas de análisis factorial, según el número de factores identificados.
Teoría de la complejidad cognitiva y control (i.e., Cognitive Complexity and Control (CCC) Theory)
La teoría CCC (Frye, Zelazo & Burack, 1998; Zelazo & Frye, 1998) pretende ser un modelo que dé cuenta del desarrollo de la FE enmarcado en el proceso de resolución de problemas. Desde esta perspectiva, la FE es definida como un macroconstructo que atraviesa cuatro fases de resolución de problemas diferenciadas en términos temporales y funcionales, a saber: 1) la representación del problema, 2) la selección de un plan de acción, 3) la ejecución del plan y 4) su evaluación, que implica detectar el error y su corrección (Zelazo, Carter, Reznick & Frye, 1997). Por lo tanto, uno de los principios básicos de esta teoría es que la FE corresponde a la resolución de problemas dirigida a un objetivo.
El desarrollo de la FE, desde la CCC, se explica en función de los cambios que acontecen con la edad en cuanto a la máxima complejidad del sistema de reglas que el niño puede formular y emplear durante las fases de resolución de problemas (Zelazo, Müller, Frye & Marcovitch, 2003). La complejidad es aquí definida en función de la estructura jerárquica del sistema de reglas que evoluciona con la edad. Estos cambios en la complejidad del sistema de reglas son posibles gracias al incremento que ocurre con la edad respecto al grado con el que el niño puede reflexionar sobre las reglas que formula, proceso que dependería de la maduración de las regiones prefrontales. A su vez, cada nuevo sistema de reglas adquirido le permite al niño ejercer un mayor grado de control sobre su pensamiento y su comportamiento. Por lo tanto, según la CCC, el desarrollo de la FE ocurre a partir de la formulación de reglas de complejidad creciente. Estas últimas son explícitas, se manifiestan en un lenguaje privado, autodirigido y son mantenidas en la memoria de trabajo para conducir o guiar el pensamiento y la conducta.
Modelo de niveles de conciencia (i.e., Levels of Consciousness (LOC) Model)
Niveles de conciencia (LOC) (Zelazo, 1999; 2004) es un modelo de procesamiento de la información que describe el desarrollo de diferentes niveles de conciencia (i.e., Consciousness) explicando su rol en el funcionamiento ejecutivo. Es decir, pretende dar cuenta de la evolución de la FE a partir del desarrollo de niveles más altos de auto-reflexión o conciencia (i.e., LOC). El modelo LOC ilustra la manera en que representaciones primitivas (objetos intencionales) se procesan en diversos LOC, en tanto contribuyen a la compleja estructura jerárquica de la conciencia y logran controlar el pensamiento y la acción, es decir, la función ejecutiva. Al mismo tiempo, en la medida que es un modelo de desarrollo, explica cómo este sistema funcional evoluciona en el curso de la ontogenia y las consecuencias de estos cambios en el control de la acción.
Una idea central de la teoría LOC es que niveles más altos de conciencia (i.e., higher LOC) se logran mediante un proceso funcional de reflexión o procesamiento reentrante que permite relacionar los contenidos de conciencia de un nivel con otros contenidos de ese mismo nivel, y así convertirse en objetos de reflexión a un nivel superior. Según esta teoría, existen cuatro incrementos con la edad respecto al nivel más alto de LOC que el niño puede alcanzar. Dado que LOC más elevados posibilitan el uso y la formulación de estructuras más complejas de conocimiento, con cada incremento de LOC que acontece con la edad, más importante es la consecuencia que tendrá la reflexión sobre la complejidad de las estructuras de conocimiento y sobre la FE.
Retomando el concepto de complejidad de reglas propuesto por la CCC, lo que propone la teoría LOC es que los cambios en la complejidad del sistema de reglas son posibles gracias al incremento que acontece con la edad en el grado en que los niños puede reflexionar- conscientemente (LOC) sobre las reglas que formulan y se representan. Por lo tanto, de acuerdo a esta teoría, los aumentos relacionados con la edad en el nivel más elevado de LOC que el niño pueda lograr al intentar resolver problemas darían cuenta de los cambios en la FE que acontecen con la edad (Zelazo & Müller, 2002). En conjunto, la teoría CCC y el modelo LOC proporcionan un marco para la comprensión de la FE en función de los procesos subyacentes (Zelazo, 2004).
Modelo de sistemas jerárquicos de competencia (i.e., Hierarchical Competing Systems Model (HCSM))
Finalmente, el modelo de sistemas jerárquicos de competencia (HCSM) desarrollado por Marcovitch & Zelazo (1999, 2006) postula que toda conducta dirigida a un objetivo está influida por dos sistemas jerárquicamente organizados: a) el sistema de hábito (SH), que depende de la experiencia previa y b) el sistema de representación mental(SR), que permite la influencia de la reflexión consciente sobre el comportamiento y se desarrolla a lo largo de la infancia. Este modelo propone que ambos sistemas, el SH y el SR, compiten para guiar el comportamiento. Así, si una actividad se provoca al mismo tiempo en ambos sistemas y ante la ausencia de reflexión consciente, el comportamiento va a estar determinado conjuntamente por los dos sistemas, pero principalmente por el SH, ya que en ausencia de reflexión, el SR no puede inhibir la interferencia de respuestas prepotentes. En cambio, si actúa la reflexión consciente, la influencia del SR en el comportamiento se magnifica e incluso puede anular la influencia de la conducta anterior (Marcovitch & Zelazo, 2009). Por lo tanto, el SR, que se desarrolla con la edad, puede influir y potencialmente reemplazar al SH. Específicamente, los autores plantean que a partir del segundo semestre del segundo año de vida el niño adquiere la capacidad para reflexionar sobre los contenidos de su conciencia a través de un proceso de reprocesamiento de información mediado por los circuitos corticales prefrontales (Marcovitch & Zelazo, 2006).
Sintetizando, el modelo HSCM pretende instaurase como una teoría que dé cuenta de la emergencia y el desarrollo temprano de la FE, enfatizando el papel de la reflexión y la conciencia en procesos tales como la flexibilidad o el cambio, la actualización y la inhibición (i.e., componentes del modelo factorial de FE propuesto por Miyake et ál., 2000).
Bases neurales de las FE: el por qué de las diversas manifestaciones del déficit ejecutivo
Diferentes estudios de neuroimaginería cerebral coinciden en demostrar que la FE depende de la actividad de los lóbulos frontales, específicamente, la FE ha sido asociada a la actividad de la corteza prefrontal dorsolateral (CPFD) y cingulada anterior (CCA), y a conexiones recíprocas con otras áreas corticales y estructuras subcorticales (Fuster, 1997; Heyder, Suchan & Daum, 2004). La CPF comprende aproximadamente el 30% de la neocorteza y su desarrollo filogenético y ontogénico es el más reciente de toda la neocorteza (Diamond, 2002; Fuster, 2002). Dado que esta región cerebral establece conexiones recíprocas con estructuras como la formación reticular, áreas de asociación posterior, estructuras paralímbicas, y con diferentes estructuras subcorticales basales, concierta un circuito de retroalimentación que regula diversas funciones, desde las ejecutivas hasta motoras y afectivas. A nivel general se cree que las conexiones prefrontales-límbicas se relacionan con el control de la conducta emocional; las conexiones prefrontales-estriadas con la coordinación de la conducta motora; y las conexiones recíprocas entre la corteza prefrontal lateral y el hipocampo, y áreas de asociación posterior, con diferentes aspectos cognitivos (Fuster, 2002). Los circuitos corti-cosubcorticales que conectan la corteza prefrontal, los ganglios basales y el cerebelo, vía tálamo, constituyen el sustrato neuroanatómico de los procesos ejecutivos (Heyder et ál., 2004) (ver Figura 1).
Entre los principales neurotransmisores implicados en los circuitos fron-tosubcorticales se encuentran la dopamina (DA), la norepinefrina (NE), el glutamato y el GABA. La DA cumple un papel crítico en las funciones del CPF dorsolateral (Diamond, Briand, Fossella & Gehlbach, 2004) y tanto niveles óptimos de DA como de NE son esenciales para la función del CPF (Arsten & Li, 2005).
Recientemente se han formulado modelos neurofuncionales que ponen el acento en la dinámica y fluida relación entre la CPF y las FE. Un ejemplo en esta dirección es el modelo de codificación adaptativa (i.e., adaptive coding model) planteado por Duncan (2001). Este modelo propone como idea central que las neuronas de la CPF son altamente adaptables; así, cualquier célula de esta región tiene el potencial de ser activada por diferentes tipos de inputs, lo que posibilita que la CPF actué como un sistema de memoria de trabajo permitiendo la representación temporal de información relevante. A su vez, el modelo plantea que esta adaptabilidad de las neuronas de la CPF permite la atención selectiva de información relevante. Según esta propuesta, la memoria de trabajo, la atención selectiva y el control cognitivo son tres perspectivas diferentes sobre el mismo procesamiento funcional subyacente.
Por su parte, Ramnani & Owen (2004) ponen el acento en el papel del CPF anterior (CPFa o área 10 de Brodmann), también llamada corteza frontal rostral, en el logro de objetivos complejos. Para formular su teoría, los autores se basaron en los modelos de funcionamiento de la CPFa de Christoff & Gabrieli (2000), y Koechlin, Basso, Pietrini, Panzer & Grafman (1999), entre otros. De acuerdo con esta teoría, la CPFa se activa cuando la resolución de un problema involucra más de un proceso cognitivo, es decir, cuando la aplicación de una operación cognitiva por sí sola no es suficiente para resolver el problema global y se requiere de la integración de dos o más operaciones cognitivas independientes para alcanzar un objetivo mayor. Esto requeriría de la coordinación de procesamiento de la información y la transferencia de información entre múltiples operaciones a través de la corteza supramodal, procesos que dependen de la CPFa. A su vez, los autores señalan que las neuronas de la CPFa se adaptan mejor que las de otras regiones para integrar sus inputs, lo que permitiría concertar la información de diferentes áreas a través de la corteza supramodal.
Otro modelo reciente es el propuesto por Koechlin & Summerfield (2007), quienes se basan en los conceptos de la teoría de la información (Shannon, 1948) para describir el modo en que la CPF constituye el sostén de las FE. De acuerdo con los autores, la acción está guiada por procesos de control ordenados jerárquicamente, cada uno de los cuales es responsable de la selección de una acción (o pensamiento) en función de información sucesivamente más remota en el tiempo. Estos procesos se sostienen en una red de regiones cerebrales que se organizan a lo largo de eje anteroposterior de la CPF lateral, en la que las regiones más anteriores serían responsables de las funciones cognitivas más complejas.
En el extremo superior de la jerarquía se encuentra el proceso de "branching" control, que depende del polo anterior de la CPF lateral y posibilita la activación de diferentes señales pasadas para guiar la conducta durante la realización de acciones complejas, que implican múltiples tareas. Así, la información fluye en una "cascada" desde las regiones anteriores hacia las posteriores, dando lugar a una multiplicidad de señales de control que derivan de eventos temporalmente sucesivos. A través de este modelo, Koechlin & Summerfield (2007) clarifican la manera en que el control ejecutivo puede operar como una función unitaria, a pesar de que la información debe ser integrada a lo largo de distintas regiones prefrontales funcionalmente especializadas.
En síntesis, tanto los estudios de neuroimágenes como farmacológicos confirman la hipótesis frontal como substrato anatómico necesario, aunque no exclusivo, de las FE, y a los sistemas dopaminérgicos y norepinéfricos como los neurotransmisores más implicados (Arnsten & Li, 2005). Esta compleja red neuronal permite comprender las diversas manifestaciones del déficit ejecutivo en la clínica neurológica y psiquiátrica infantil.
Trastornos de la función ejecutiva en la clínica infantil
El conocimiento sobre el papel de los lóbulos frontales en la conducta humana tuvo su inicio en el siglo XIX con el notorio caso Phineas Gage (Harlow, 1868). La lesión sufrida por Gage en la región prefrontal ventromedial (ver Damasio, 1996, para una descripción) posibilitó conocer los síntomas frontales y motivó la idea de que el daño frontal altera la capacidad para planificar, autorregularse y organizar la conducta.
Si bien la comprensión acerca de la fisiopatología de las FE comenzó, por lo tanto, a partir del estudio de sujetos adultos con daño cerebral, el estudio de las FE en niños y adolescentes con daño cerebral ha recibido también importante atención. Investigaciones en esta línea han demostrado déficits ejecutivos en poblaciones infantiles tras el daño cerebral asociado a: accidentes cerebrovasculares (Long et ál., 2011), infecciones cerebrales (Anderson, Anderson, Grimwood & Nolan, 2004), quimioterapia y / o radiación en niños con cáncer (Anderson, Godber, Smibert & Ekert 1997; Spiegler, Bouffet, Greenberg, Rutka & Mabbott, 2004) y traumatismo cerebral (Levin, Song, Ewing-Cobbs & Roberson, 2001; Mangeot, Armstrong, Colvin, Yeates & Taylor, 2002; Slomine et ál., 2002). Se ha sugerido que el déficit ejecutivo asociado al daño cerebral resultaría de: 1) la desconexión de los sistemas frontosubcorticales (Slomine et ál., 2002), 2) el daño en regiones extrafrontales, a través de la disrupción de los procesos cognitivos que son necesarios para el correcto funcionamiento ejecutivo (Slomine et ál., 2002), y / o 3) por el daño focal del cerebro en desarrollo (Long et ál., 2011). Además, el daño cerebral temprano (i.e., antes de los tres años de edad) ocasionaría un déficit en las FE más severo y global que el daño en edades posteriores del desarrollo (Anderson et ál., 2010).
Por otra parte, el estudio de las FE en patologías del neurodesarrollo ha adquirido igual relevancia. En la actualidad existe sólida evidencia sobre de la presencia de alteraciones en las FE en trastornos infantiles como: a) el trastorno por déficit de atención / hiperactividad (TDAH) (Arán Filippetti & Mías, 2009; Barkley, 1997; Brown, 2005), b) el autismo (Ozonoff, Pennington & Rogers, 1991; Pennington et ál., 1997), c) el síndrome de Gilles de la Tourette (Channon, Pratt & Robertson, 2003; Rasmussen, Soleimani, Carroll & Hodlevskyy, 2009), d) la fenilcetonuria (Diamond, Prevor, Callender & Druin, 1997; Welsh, Pennington, Ozonoff, Rouse & McCabe, 1990; Welsh, 1996), e) el síndrome fetal alcohólico (Green et ál., 2009; Kodituwakku, Kalberg & May, 2001; Mattson et ál., 2010) y f) las epilepsias (Hernández et ál., 2002), entre otros.
Si bien son diversos los trastornos infantiles asociados a déficit de funcionamiento ejecutivo, no es posible afirmar que estos compartan el mismo perfil de disfunción ejecutiva y / o que involucren las mismas redes neuronales; diferentes estudios en esta línea sugieren que existe un predominio de un déficit ejecutivo sobre otro según la neurobiolo-gía del trastorno (ver e.g., Pennington & Ozonoff, 1996 y Ozonoff & Jensen, 1999). Además, es importante tener en cuenta que la presencia de un déficit ejecutivo no necesariamente implica patología primaria de los lóbulos frontales. Dadas las múltiples conexiones recíprocas que establece la CPF con otras regiones corticales y estructuras subcortica-les, diferencias de rendimiento en tareas que valoran las FE podrían ser el reflejo de una disfunción o lesión en las diferentes estructuras y / o circuitos implicados en el funcionamiento ejecutivo. Desde esta perspectiva, lo que se busca comprender es si el déficit ejecutivo en diferentes trastornos infantiles es primario al trastorno, o bien secundario, como consecuencia derivada de la sintomatología primaria del mismo. En la tabla 2 sintetizamos brevemente las características del perfil disejecutivo en cada uno de los trastornos mencionados.
Discusión
El estudio de las FE durante la infancia ha adquirido gran relevancia en los últimos años. Las implicancias de su estudio tanto para la clínica neuropsicológica como para la praxis educativa son claras; las FE se relacionan con la autorregulación social y emocional (ver Best et ál., 2009) e influyen en el rendimiento académico (Latzman, Elkovitch, Young & Clark, 2010; van der Sluis, de Jong & van der Leij, 2007). Así, las consecuencias de un mal funcionamiento ejecutivo no sólo se limitan a la esfera cognitiva del individuo, sino que impactan en la social y la emocional. Por lo tanto, comprender la neuropsicología de las FE y las causas del déficit ejecutivo se ha convertido en uno de los propósitos primordiales de la clínica neuropsicológica infantil.
Para explicar el funcionamiento ejecutivo en el niño se han propuesto diversos modelos teóricos. Estos no son necesariamente contradictorios sino que, al diferenciarse principalmente en cuanto a sus implicancias (e.g., clínicas, educativas, etc.), podrían complementarse hacia una visión integral y comprehensiva del constructo.
Al revisar la literatura acerca de las FE en niños encontramos modelos que pretenden dar cuenta del funcionamiento ejecutivo desde una perspectiva evolutiva, es decir, poniendo el énfasis en la emergencia y el análisis de procesos necesarios para la resolución de problemas dirigidos a un objetivo (i.e., función ejecutiva). Como principales exponentes en esta línea se encuentran la teoría CCC y el modelo LOC. La idea central que subyace a estos modelos es la concepción de la FE como proceso y no como mecanismo que, por lo tanto, se define en función del resultado final, de los procesos necesarios para la resolución de problemas. Su mayor virtud radica en que centra su atención en aquellos procesos cognitivos básicos que evolucionan a lo largo de la infancia y son necesarios para la resolución deliberada de un problema; la CCC lo hace poniendo el énfasis en la complejidad del sistema de reglas que el niño puede formular y emplear para resolver problemas, mientras que la teoría LOC lo hace poniendo el acento en el desarrollo de niveles de conciencia. Como complemento de estas teorías se encuentra el modelo HCSM, que pretende dar cuenta del desarrollo de la FE enfatizando el papel del control consciente y la reflexión en procesos ejecutivos como la flexibilidad/cambio, la actualización/ memoria de trabajo y la inhibición. Creemos que estos modelos tienen importantes implicancias para la clínica neuropsicológica a la hora de trazar lineamientos de intervención, en tanto ponen el énfasis en el papel crucial de la conciencia y la reflexividad durante las diferentes fases de resolución de problemas y en el control de la conducta, principios que constituyen el fundamento teórico de las estrategias diseñadas para favorecer la FE y la autorregulación en el niño (e.g., programas basados en los pasos de resolución de problemas, autoinstrucciones, estrategias metacognitivas que enfatizanpensar o reflexionar antes de actuar, etc.). Al mismo tiempo, permiten dar cuenta de una alteración en el proceso ejecutivo a partir del síntoma de perseveración durante las diferentes fases de resolución de un problema. Los autores en esta línea sostienen que diferentes trastornos infantiles pueden presentar déficit similar en tareas que valoran la FE, pero su causa subyacente sería diferente (Zelazo et ál., 1997). Una limitación de estos modelos es que han sido formulados para dar cuenta del desarrollo de la FE en la temprana infancia o en el marco de tareas específicas (e.g., A-not-B task y Dimensional Change Card Sort (DCCS)), y aún queda por comprobarse su generalización a otras edades o durante diferentes tareas que impliquen FE.
Por otra parte, los modelos desarrollados por Barkley (1997) y Brown (2006) constituyen un aporte indudable para la clínica neuropsicológica infantil, al instaurarse como teorías emblemáticas en la explicación del déficit ejecutivo en el TDAH. Entre los mismos, se evidencian puntos de encuentro y discrepancias. Ambos modelos coindicen en que el TDAH presenta un déficit en el desarrollo de las FE y que este constituye la esencia del trastorno, aunque difieren respecto a su propuesta de FE. Para Barkley (1997), la conducta inhibitoria es la pieza fundamental para el desarrollo de otras FE, mientras que para Brown (2006), la inhibición es solo una de las múltiples FE de su modelo, sin proponer relaciones jerárquicas entre las mismas. El hecho de que estas propuestas hayan sido formuladas hacia una explicación teórica del TDAH no las hace menos relevantes para la población infantil no clínica; ambas pretenden dar cuenta y ofrecen un modelo teórico de las FE para la población general.
Finalmente, el empleo de las técnicas de análisis factorial ha dado lugar al desarrollo de los modelos factoriales de FE. La principal ventaja de este abordaje es que, al reducir el sistema ejecutivo a un número limitado de componentes ejecutivos, favorece la comprensión y la valoración clínica del funcionamiento ejecutivo. En particular, la evidencia obtenida mediante la aproximación factorial parece apaciguar el problema de impure%a de las pruebas para valorar la FE y de su validez de constructo (Miyake et ál., 2000). Al mismo tiempo, este abordaje parece ser útil en la selección de pruebas ejecutivas necesarias para valorar el funcionamiento ejecutivo global, teniendo en cuenta que una sola tarea, por más compleja que esta sea, no permitiría valorar e identificar a los diferentes componentes del constructo. Por lo tanto, tal como señalan Zelazo, Müller, Frye & Marcovitch (2003), este abordaje podría emplearse para generar hipótesis acerca de los procesos involucrados en la FE que pueden medirse experimentalmente.
Quizás el desafío esté en buscar las similitudes entre modelos y el punto de integración entre los mismos, más que considerarlos simplemente como posturas opuestas. La FE entendida como macroconstructo propone capturar el modo en que las subfunciones ejecutivas trabajan en conjunto para alcanzar una función general de alto orden. Si bien esta teoría se opone a la visión estrictamente modular de la FE, que busca aislar mecanismos ejecutivos y los considera como factores independientes, no parece estar en total desacuerdo con el abordaje factorial actual de FE que busca reconciliar la visión unitaria y diversa al proponer que la FE tiene una naturaleza unitaria pero diversa (i.e., the unity-but-diversity view ver, Lehto, Juujárvi, Kooistra & Pulkkinen, 2003 y Miyake et ál., 2000), en tanto, si bien esta visión identifica subcomponentes diferentes, estos están relacionados e interactúan hacia la resolución de procesos más complejos. Inclusive, la teoría HMSC expone su propio intento de integración con el abordaje factorial al enfatizar el papel de la reflexión consciente en el desarrollo de los componentes ejecutivos del modelo factorial propuesto por Miyake et ál. (2000).
Un análisis aún más profundo requiere buscar un punto de encuentro entre la visión de FE como macroconstructo y el modelo híbrido de Barkley, en tanto este último enfatiza el papel de la inhibición en el desarrollo de otras FE. Los propios exponentes de la visión de FE como un macroconstructo (Zelazo et ál., 1997) manifiestan su visión opuesta al abordaje de FE que enfatiza el funcionamiento de una función particular (i.e., inhibición) por sobre otras, en tanto no permitiría una clara comprensión de los complejos procesos involucrados en la FE. Quizás, el encuentro entre las posturas esté en vislumbrar la esencia de la propuesta de Barkley cuando plantea que la FE constituye cuatro formas mayores de acciones autodirigidas que usan los humanos para autorregularse hacia el futuro (Barkley, 2001), sin establecer relaciones de jerarquías entre estas.
De igual importancia para la comprensión de las FE han sido los modelos experimentales animales y los aportes provistos por los estudios farmacológicos y de neuroimaginería cerebral. El funcionamiento ejecutivo entendido a partir de las múltiples conexiones recíprocas entre la CPF con otras regiones corticales y estructuras subcorticales, así como el conocimiento sobre el papel de los diferentes sistemas de neurotransmisores en la modulación de la función prefrontal, han posibilitado comprender las diversas manifestaciones del déficit ejecutivo en la clínica neuropsicológica. Esto explicaría la multicausalidad del déficit ejecutivo, que bien podría manifestarse como reflejo del daño frontal cortical y/o subcor-tical, por disfunción de los circuitos fronto-subcorticales o desbalance en los niveles de neurotransmisores. Así, trastornos heterogéneos en cuanto a sus bases neurobiológicas podrían compartir un perfil cognitivo de disfunción ejecutiva, pero con características específicas y definidas por la neurobiología del trastorno. Sin embargo, es importante aclarar que, a la fecha, la hipótesis disejecutiva como explicación a la sintomatolo-gía de cada trastorno, así como los fenotipos cognitivos diferenciales, no son concluyentes. Esto se debería en parte a que: a) el déficit en FE no es específico a un trastorno infantil, lo que dificulta la posibilidad de emplear la disfunción ejecutiva como marcador diagnóstico, b) persisten las inconsistencias respecto a cuáles serían las principales FE afectadas en cada trastorno y c) existe escasa evidencia empírica a favor de la hipótesis de un déficit en FE primario o secundario en la explicación de la sintomatología conductual de cada trastorno. Sin duda, identificar las redes neurofuncionales afectadas y profundizar en la comprensión del fenotipo neuropsicológico de disfunción ejecutiva para cada trastorno constituye un desafío a alcanzar en la clínica neuropsicológica infantil.
Si bien analizar otras posibles causas de variación de la FE excede el objetivo del presente trabajo, es necesario aclarar que son diversos los factores que podrían predecir y modular la FE. Modelos experimentales animales han demostrado que el estrés prenatal (Fride & Weinstock, 1988), la anoxia perinatal y el entorno social postnatal ocasionan cambios en el sistema dopaminérgico y en el desarrollo del córtex prefrontal (Sullivan & Brake, 2003). En esta dirección se ha demostrado que la exposición aguda y crónica al estrés (Arnsten, 2009), la deficiencia de ciertos nutrientes o minerales específicos (e.g., hierro) (Lukowski et ál, 2010) y el estrato socioeconómico bajo (Arán Filippetti & Richaud de Minzi, 2012; Farah et ál., 2006; Kishiyama, Boyce, Jimenez, Perry & Knight, 2009; Noble, McCandliss & Farah, 2007; Noble, Norman & Farah, 2005), entre otros factores, afectan el rendimiento en tareas que valoran la FE.
Finalmente, consideramos que el estudio de las implicancias de los modelos en diferentes ámbitos constituye uno de los medios más importantes para alcanzar un conocimiento íntegro del funcionamiento ejecutivo. Los modelos de FE no deben ser formulados o pensados únicamente desde sus implicancias teórico-clínicas, sino que deberían tener comprobación empírica y generalizar sus efectos al ámbito familiar y escolar. Más aún cuando la evidencia indica que las habilidades ejecutivas pueden enseñarse y ser aprendidas. En primer lugar, dado que estas funciones siguen un curso de desarrollo posnatal, los padres pueden fomentar la emergencia de estas funciones empleando estrategias para favorecer la autorregulación en el niño, concretamente, poniendo el acento en que primero se debe pensar y luego actuar. Como estrategias generales resultan efectivas: a) regular externamente la conducta del niño en sus primeros años de vida, es decir, hacer las veces de su lóbulo frontal, b) actuar de modelo durante tareas de resolución de problemas y c) ayudar al niño a reconocer el objetivo de una tarea, a planificar cómo alcanzarlo y a monitorear y a verificar su ejecución.
Por otra parte, desde el entorno escolar resulta igualmente efectivo acompañar y fomentar el desarrollo de estas funciones. Diferentes estudios realizados en poblaciones escolares han demostrado mejoras significativas en el funcionamiento ejecutivo y en la autorregulación tras la implementación de programas de entrenamiento cognitivo adaptados al currículo escolar (Arán Filippetti & Richaud de Minzi, 2011; Barnett et ál., 2008; Diamond, Barnett, Thomas & Munro, 2007).Por lo tanto, abordar el estudio de las funciones autorregulatorias del cerebro desde diferentes ámbitos es la clave fundamental para comprender y valorar el funcionamiento ejecutivo global del niño, así como para trazar los lineamentos para su intervención.
En síntesis, creemos que la integración de los aportes provistos por el desarrollo de modelos de FE, los avances en imaginería cerebral y en psicofarmacología, y el abordaje y la valoración ecológica de la FE ofrecen, sin duda, el sustento necesario para comprender el funcionamiento ejecutivo global del niño y su alteración en la clínica neuropsicológica infantil.
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