Luz Fernanda Lambraño Cruz¹, Gustavo Manjarrez Pinzón¹, Eduar Elías Bejarano Martínez¹,²

¹ Grupo de Investigaciones Biomédicas, Universidad de Sucre (Colombia).

² Programa de Doctorado en Medicina Tropical, SUE-Caribe (Colombia).

Correspondencia: Eduar E. Bejarano, Grupo de Investigaciones Biomédicas, Universidad de Sucre, Cra. 14 No. 16B-32, Sincelejo (Sucre, Colombia). eduarelias@yahoo.com

Resumen

Objetivos: Determinar la diversidad y la variación temporal de especies de Lutzomyia en el área urbana de Sincelejo (Colombia).

Materiales y métodos: Se seleccionaron siete barrios de Sincelejo, capital del departamento de Sucre. Durante un año se realizaron muestreos quincenales y mensuales con trampas de luz tipo CDC y Shannon respectivamente, las cuales fueron instaladas en ambientes peridomiciliarios. Se analizó la diversidad de especies, así como la relación de la abundancia con variables climáticas.

Resultados: Se colectaron en total 2064 ejemplares, correspondientes a siete especies de Lutzomyia: Lutzomyia evansi, Lutzomyia gomezi, Lutzomyia dubitans, Lutzomyia cayen-nensis cayennensis, Lutzomyia rangeliana, Lutzomyia panamensis y Lutzomyia trinida-densis. Lutzomyia evansi fue la más abundante, con el 79,7% del total de los flebotomíneos colectados, seguida por Lutzomyia gomezi, que representó el 10,5%. La mayor abundancia de Lutzomyia evansi se registró en mayo, septiembre y diciembre. El análisis estadístico mostró una correlación positiva y significativa entre la abundancia de esta especie y la precipitación acumulada el mes anterior a la colecta.

Conclusión: Lutzomyia evansi es la especie más abundante en Sincelejo, y su abundancia está directamente relacionada con las lluvias con un retraso de un mes.

Palabras clave: Leishmaniasis, vectores, Leishmania, Lutzomyia, Colombia.

Abstract

Objective: To determine the diversity of Lutzomyia species in the urban area the City of Sincelejo, Colombia, and to evaluate the temporal changes in abundance of these vectors. Materials and methods: Seven neighborhoods of Sincelejo, the capital of the department of Sucre, were selected for sampling throughout one year. Sand flies were collected monthly and fortnightly using Shannon and CDC lights traps, respectively, installed in peridomi-ciliary environments. Sand fly species diversity was analyzed, as well as the relationship of the abundance with climate variables.

Results: A total of 2064 sand flies belonging to seven species of Lutzomyia were collected, including Lutzomyia evansi, Lutzomyia gomezi, Lutzomyia dubitans, Lutzomyia cayennensis cayennensis, Lutzomyia rangeliana, Lutzomyia panamensis, and Lutzomyia trinidadensis. Lutzomyia evansi was the most abundant species comprising 79,7% of the sand flies collected, followed by Lutzomyia gomezi which represented 10,5%. The highest abundance of Lutzomyia evansi was recorded in May, September and December. Statistical analysis showed that the abundance of this sand fly species was positive and significantly correlated with accumulated precipitation during the month before sampling. Conclusion: Lutzomyia evansi is the most abundant sand fly species in Sincelejo, and its abundance is directly related with rainfall lagged by one month.

Keywords: Leishmaniasis, vectors, Leishmania, Lutzomyia, Colombia.

Introducción

La leishmaniasis constituye un importante problema de salud pública en la mayor parte de Latinoamérica. Sus principales manifestaciones clínicas en humanos incluyen úlceras cutáneas, lesiones del tejido mucoso, diseminación visceral y nódulos no ulcerados, que son causadas por parásitos del género Leishmania (1). El agente etiológico de la enfermedad es transmitido por la picadura de pequeños insectos hematófagos pertenecientes al género Lutzomyia (2).

El ciclo epidemiológico de la leishmaniasis en América se circunscribe tradicionalmente a zonas selváticas o poblados rurales (3). El primer ciclo involucra principalmente a la población masculina, que, en razón a su trabajo, ingresa al hábitat del vector, donde adquiere la infección, mientras que el segundo comprende a todo el grupo familiar, debido a que la cercanía del domicilio al bosque facilita el contacto con el insecto transmisor (4). En las dos últimas décadas se ha observado una expansión en la distribución de la enfermedad, con la aparición de casos de leishmaniasis en áreas urbanas y periurbanas (5), incluidas poblaciones colombianas como Sincelejo, Carmen de Bolívar, Ovejas, Bucaramanga, Villeta, Quebra-danegra, Remedios, Neiva y Leticia (6, 11). Las evidencias permiten suponer que los insectos que transmiten la infección, de alguna manera, se han adaptado o han logrado sobrevivir en los ambientes intervenidos por el humano (6,12, 16).

Desde hace más de diez años se registran casos autóctonos de leishmaniasis cutánea y visceral de ocurrencia esporádica en Sin-celejo, principalmente en barrios periféricos de esta ciudad, situación que ha estado acompañada por el hallazgo de especies de Lutzomyia (6,14). Sin embargo, se desconoce la variación temporal de estas especies en el entorno urbano; información que podría ser útil para la toma de decisiones en la lucha antivectorial por parte de los entes de salud. Considerando que los flebotomíneos constituyen un riesgo para la población humana como transmisores de Leishmania spp, los objetivos de este trabajo fueron determinar la diversidad de especies del género Lut-zomyia y su variación temporal en la zona urbana de Sincelejo.

Materiales y métodos

Área de estudio

La investigación se desarrolló en la zona urbana del municipio de Sincelejo, capital de departamento de Sucre (Colombia), ubicado a 213 m.s.n.m., en las coordenadas 9°18'N, 75°23'W. La zona de vida es considerada como bosque seco tropical (17). Los muestreos entomológicos se realizaron en siete barrios del perímetro urbano de la ciudad (ver gráfica 1), los cuales fueron seleccionados con base en los 12 casos urbanos de leishmaniasis registrados en Sincelejo entre 2004 y 2006, según datos de la Secretaría de Salud de Sucre.

Muestreos entomológicos

Los flebotomíneos se colectaron en ambientes peridomiciliarios utilizando trampas de luz tipo CDC, las cuales fueron ubicadas quincenalmente en los barrios Sinaí, Ciudadela Universitaria, Botero, La Candelaria, El Progreso y La Troncal (Gráfica 1). También se empleó una trampa tipo Shannon, que se instaló una vez por mes en los barrios Sinaí, Ciudadela Universitaria, Botero y La Selva. La trampa Shannon fue operada por dos personas, entre las 18:00 y 21:00 horas, a diferencia de las trampas CDC, que fueron activadas desde las 18:00 hasta las 6:00 horas. La recolección entomológica se desarrolló entre julio de 2005 y junio de 2006.

Identificación taxonómica de flebotomíneos

Los insectos capturados se transportaron hasta el Laboratorio de Investigaciones Bio-médicas de la Universidad de Sucre para su respectiva identificación. Inicialmente se examinó el material colectado con el propósito de seleccionar los flebotomíneos, los cuales fueron inmersos en una solución de lactofenol (ácido láctico: fenol, 1:1) por un periodo de 24 horas, y después se fijaron en láminas portaobjeto con medio de Hoyer y bálsamo de Canadá. La determinación de especie se realizó con claves morfológicas de referencia, de acuerdo con la clasificación genérica y subgénerica de Young y Duncan (18).

Análisis de datos

Se contabilizó el número de flebotomíneos por especie, mes, sitio y tipo de muestreo. La diversidad de la fauna de Lutzomyia se estimó mediante el índice de Shannon-Wie-ner (H'), que integra el número de especies y la representatividad de cada una de ellas (19). La similitud en la composición de especies entre las siete localidades estudiadas se estableció con el coeficiente de Jaccard (Ij), estimativo que mide diferencias en cuanto a la presencia o ausencia de los taxones (19).

Adicional a esto se analizó la relación entre la abundancia de Lu. evansi y las variables precipitación acumulada y temperatura media mensual. Se calculó el coeficiente de correlación de Pearson con su respectiva significancia, previa evaluación de los supuestos de la prueba. La correlación entre cada parámetro climático como variable predictora y la abundancia poblacional como variable dependiente se analizó a los cero, uno y dos meses de retraso, teniendo en cuenta que el tiempo de desarrollo de Lu. evansi en la zona comprende de 36 a 45 días (20), por lo cual el efecto del clima sobre la especie no se evidenciaría dentro del mismo mes. Los datos de precipitación y temperatura procedieron de las estaciones meteorológicas ubicadas en la sedes Puerta Roja (meteorológica especial) y El Perico (agrometeorológica) de la Universidad de Sucre. Para el análisis estadístico se utilizaron los programas Sigmastat y PAST.

Ver Figura 1

Resultados

Como producto de los muestreos desarrollados durante doce meses consecutivos, en el área urbana de Sincelejo, se recolectaron en total 2064 ejemplares de la subfamilia Phlebotominae. La fauna flebotomínea estuvo compuesta por siete especies del género Lutzomyia, entre las cuales Lu. evansi y Lu. gomezi fueron las más abundantes, seguidas por Lu. dubitans, Lu. cayennensis cayennensis, Lu. rangeliana, Lu. panamensis y Lu. trinida-densis, que se encontraron en menor abundancia relativa. El número de individuos de cada especie y sexo, según el tipo de trampa, se muestra de manera detallada en la tabla 1.

En la tabla 2 se observa que las especies de Lutzomyia no se distribuyen de manera uniforme en Sincelejo. Los resultados revelan que Sinaí y La Troncal son los barrios con la mayor riqueza específica, como lo demuestra la presencia de las siete especies de flebotomíneos (tabla 2), aunque en distintas épocas del año. Contrariamente, La Selva mostró la menor riqueza, representada por Lu. evansi y Lu. dubitans. El coeficiente de similitud de Jaccard (tabla 3) señala a Sinaí y La Troncal como los más similares (Ij = 1), y estos al compararse de manera individual con La Selva conforman las zonas más disímiles (Ij = 0,28). La diversidad de especies, calculada según el índice de Shannon-Wie-ner, evidencia que el sector que alberga la mayor diversidad es La Troncal (H' = 1,49), donde Lu. evansi constituye el 41% de la fauna flebotomínea (tabla 2). Contrariamente, Sinaí, que posee, junto a La Troncal, la mayor riqueza de especies, arrojó el valor más bajo del índice de Shannon-Wiener (H' = 0,21), lo cual puede atribuirse a la alta abundancia de Lu. evansi (96%), con una baja re-presentatividad de otros taxones (tabla 2).

Ver Tabla 1.

Ver Tabla 2.

Ver Tabla 3.

Con relación a la variación temporal de las distintas especies de flebotomíneos, Lu. evansi fue la más abundante durante todo el año, especialmente en mayo, septiembre y diciembre, pero declinó en febrero y marzo, en los cuales fue ligeramente superada por Lu. gomezi (gráfica 1), Lu cayennensis cayen-nensis y Lu. dubitans. La abundancia mensual de Lu. evansi mostró una correlación directa y significativa (r = 0,6931; p = 0,0125; intervalo de confianza 95% = 0,1977 - 0,9065) con la precipitación acumulada el mes anterior a cada fecha de colecta, con un coeficiente de determinación de 0,4804. El resto de pares de variables analizadas, incluida la temperatura, no mostraron correlaciones estadísticamente significativas. De otro lado, Lu. Gomezi, que fue la segunda especie más frecuente, se encontró en mayor abundancia en los meses de septiembre y octubre.

Ver Gráfica 1.

Discusión

La presencia de siete especies de Lutzomyia en el área urbana de Sincelejo corrobora la supervivencia de este grupo de insectos en ambientes intervenidos por el humano, situación que transciende al ámbito epidemiológico porque constituye la base para el establecimiento de microfocos urbanos de transmisión. Entre las especies recolectadas se destaca Lu. evansi por estar incriminada en la transmisión de Leishmania infantum, el agente etiológico de la leishmaniasis visceral en la Región Caribe colombiana (21). La alta abundancia relativa y amplia distribución geográfica y temporal de Lu. evansi en Sincelejo confirman la persistencia de la especie en condiciones antropogénicas (6,22), situación que también se ha observado en otras especies de Lutzomyia en Latinoamérica (23).

Sobresale además por su importancia médica Lu. gomezi, flebotomíneo, asociado con la transmisión de parásitos causantes de leis-hmaniasis cutánea en diferentes focos de Colombia (24, 25), aunque su baja densidad limitaría su participación en el ciclo epidemiológico de la enfermedad en Sincelejo. Es de notar que Lu. longipalpis, Lu. shannoni, Lu. micropyga y Lu. atroclavata, especies halladas recientemente en las proximidades de esta ciudad por búsqueda activa (26), no se observaron durante esta investigación.

Esto probablemente se debe a las diferencias en los métodos de muestreo empleados en cada estudio.

Es ampliamente conocido que factores climáticos como la precipitación y temperatura, que determinan la cobertura vegetal, pueden influir en la abundancia de Lut-zomyia spp (27-29). La precipitación es uno de los parámetros más relacionados con la dinámica poblacional de los flebotomíneos (30), aunque su efecto varía según el área geográfica evaluada (31). En este estudio se observó una correlación positiva y significativa entre la abundancia de Lu. evansi y la precipitación acumulada el mes anterior (gráfica 1). Estos resultados permiten inferir que las variaciones temporales de Lu. evansi en el área urbana de Sincelejo están directamente correlacionadas con las lluvias, puesto que su más alta abundancia poblacional se registró en mayo, septiembre y diciembre, justo después de los meses de mayor precipitación.

Es posible que las lluvias propicien condiciones favorables para el desarrollo de los estados inmaduros de la especie, lo cual se refleja en el aumento del número de adultos un mes después, que corresponde aproximadamente al tiempo que transcurre desde la alimentación sanguínea de la hembra madre hasta la emergencia de los adultos de la siguiente generación (20). Sin embargo, el coeficiente de determinación indica que solo el 48% de la variabilidad en la abundancia de Lu. evansi se explica por la precipitación acumulada el mes anterior, por lo cual permite suponer que, aunque no se encontró correlación con la temperatura, existen otros factores aún no identificados que en conjunto determinan la abundancia de la especie.

Es importante notar que el aumento en la abundancia de Lu. evansi en periodos posteriores a lluvias, observado en el área urbana de Sincelejo, es consistente con estudios similares llevados a cabo en zonas rurales del Caribe colombiano (21, 32, 33). El conocimiento acerca del efecto que ejercen variables como la precipitación sobre la abundancia de los flebotomíneos es necesario en salud pública para planificar anticipadamente las actividades de prevención y control entomológico de la enfermedad, en la medida en que permite predecir el incremento en la población vectorial. Por esto es importante identificar los otros componentes que determinan la abundancia de Lu. evansi, así como conocer los sitios de reposo y cría que utiliza este vector en áreas urbanas.

Financiación: Grupo de Investigaciones Biomé-dicas, Universidad de Sucre.

Conflicto de intereses: Ninguno.

Referencias

(1) Lainson R, Shaw JJ. New world leishmaniasis. In: Cox FEG, Wakelin D, Gillespie SH, Despommier D, editors. Parasitology, Vol. 6, 10^th ed. London: Hodder Arnold; 2005.pp. 313-49.

(2) Sharma U, Singh S. Insect vectors of Leishmania: distribution, physiology and their control. J Vector Borne Dis 2008; 45 (4): 255-72.

(3) Oliveira CC, Lacerda HG, Martins DR, Barbosa JD, Monteiro GR, Queiroz JW et al. Changing epidemiology of American cuta-neous leishmaniasis (ACL) in Brazil: a disease of the urban-rural interface. Acta Trop2004; 90 (2): 155-62.

(4) Cortés L, Pérez-Doria A, Bejarano EE. Flebotomíneos (Diptera: Psychodidae) antropofílicos de importancia en salud pública en Los Montes de María, Colombia. Rev Cubana Med Trop, 2009; 61(3): 220-5. Disponible en: http://scielo.sld.cu/scielo.php?script=sci_arttext&lng=pt&nrm=iso&tlng=pt&pid =S0375-07602009000300003

(5) Desjeux P. The increase in risk factors for leishmaniasis worldwide. Trans R Soc Trop Med Hyg 2001; 95 (3): 239-43.

(6) Bejarano EE, Uribe S, Rojas W, Vélez ID.Phlebotomine sand flies (Diptera: Psycho-didae) associated with the appearance of urban leishmaniasis in the city of Sincelejo, Colombia. Mem Inst Oswaldo Cruz, 2002; 97 (5): 645-7. Disponible en: http://dx.doi.org/10.1590/S0074-02762002000500010

(7) Vargas GS, Álvarez G, Wolff M, López Y, Gómez ME. Estudio de un foco de leishmania-sis en dos barrios de Remedios, Antioquia, 1990. Bol Epidemiol de Ant 2001; 16: 48-59.

(8) Ferro C, Pardo RH, Pérez L, Munstermann LE. Flebotomíneos de las áreas urbana y rural de Leticia (Amazonas). Implicaciones en salud pública. Resúmenes, XXIII Congreso de la Sociedad Colombiana de Entomología; 1996.p. 143.

(9) Pardo RH, Farieta S, Munstermann LE, Ferro C. Estudio preliminar de los flebótomos de Villeta y Quebradanegra, Cundinamarca: sus implicaciones en salud pública. Biomédica 1996; 16 (4): 293-302.

(10) Sandoval CM, Angulo VM, Gutiérrez R, Muñoz G, Ferro C. Especies de Lutzomyia (Diptera: Psychodidae) posibles vectores de leishmaniasis en la ciudad de Bucaramanga, Santander, Colombia. Biomédica 1998; 18 (2):161-8.

(11) Fernández J, Bello F, López MC, Moncada LI, Vargas JJ, Ayala MS et al. Seroprevalencia de leishmaniosis visceral canina en la Comuna 8 de Neiva y en cuatro municipios de Huila, Colombia. Biomédica 2006; 26 (Supl.1): 121-30.

(12) Carvajal LG, Canencio J, Araújo A. Especies de Lutzomyia (Diptera: Psychodidae) en el área urbana de Neiva, Huila, Colombia. Biomédica 2003; 23 (Supl.1): 92.

(13) Cortés LA, Fernández JJ. Especies de Lutzomyia en un foco urbano de leishmaniasis visceral y cutánea en El Carmen de Bolívar, Bolívar, Colombia. Biomédica, 2008; 28(3): 433-40. Disponible en: http://www.revista-biomedica.org/index.php/biomedica/article/view/81/81biomedica.org/index.php/biomedica/article/view/81/81

(14) Bejarano EE, Uribe S, Rojas W, Vélez ID. Presence of Lutzomyia evansi, a vector of American visceral leishmaniasis, in an urban area of the Colombian Caribbean coast. Trans R Soc Trop Med Hyg 2001; 95 (1): 27-8.

(15) Pérez-Doria A, Bejarano EE, Blanco-Tuirán P J. Presencia de Lutzomyia dubitans (Sherlock, 1962) (Diptera: Psychodidae: Phlebotomi-nae) en la ciudad de Sincelejo, departamento de Sucre, Colombia. Boln Asoc esp Ent 2006; 30 (1-2): 207-10.

(16) Rangel EF, Vilela ML. Lutzomyia longipalpis (Diptera, Psychodidae, Phlebotominae) and urbanization of visceral leishmaniasis in Brazil. Cad Saúde Pública, 2008; 24 (12): 294852. Disponible en: http://dx.doi.org/10.1590/S0102-311X2008001200025

(17) Holdridge LR. Life zone ecology. San José: Tropical Science Center; 1967.

(18) Young DG, Duncan MA. Guide to identification and geographic distribution of Lutzomyia sand flies in Mexico, the West Indies, Central and South America (Diptera: Psychodidae). Mem Am Entomol Inst 1994; 54: 1- 881.

(19) Magurran AE. Ecological diversity and its measurement. New Jersey: Princeton University Press; 1988.

(20) Martínez-Suárez C, Almanza-Rodríguez C, Bejarano EE. Estimación del tiempo de desarrollo de Lutzomyia evansi bajo condiciones experimentales. Salud Uninorte, 2012; 28 ():

(21) Travi B, Montoya J, Gallego J, Jaramillo C, Llano R, Vélez ID. Bionomics of Lutzomyia evansi (Diptera: Psychodidae) vector of visceral leishmaniasis in northern Colombia. JMed Entomol 1996; 33 (3): 278-85.

(22) Travi BL, Adler GH, Lozano M, Cadena H,Montoya-Lerma J. Impact of habitat degradation on phlebotominae (Díptera: Psychodidae) of tropical dry forests in Northern Colombia. J Med Entomol 2002; 39 (3): 451-6.

(23) Marzochi MCA, Marzochi KBF. Tegumentary and visceral leishmaniasis in Brazil. Emerging anthropozoonosis and possibilities for their control. Cad Saúde Pública, 1994; 10 (Supl. 2): 359-75. Disponible en: www.scielo.br/pdf/csp/v10s2/v10supl2a14.pdf

(24) Vélez ID, Wolff M, Valderrama R, Escobar JP, Osorio L. Community and environmen-tal risk factors associated with cutaneous leishmaniasis in Montebello, Antioquia, Colombia. In: Wijeyaratne P, Goodman T, Espinal C, editors. Leishmaniasis Control Strategies. A Critical Evaluation of IDRC Supported Research. Ottawa: International Development Research Center; 1991: 261-74.

(25) Santamaría E, Ponce N, Zipa Y, Ferro C. Presencia en el peridomicilio de vectores infectados con Leishmania (Viannia) panamensis en dos focos endémicos en el occidente de Boyacá, piedemonte del valle del Magdalena Medio, Colombia. Biomédica 2006; 26 (Supl.1): 82-94.

(26) Vivero RJ, Bejarano EE, Pérez-Doria A, Fló-rez F, Estrada LG, Torres C et al. Nuevos registros de flebotomíneos (Diptera: Psychodidae), con el hallazgo de Lutzomyia longipalpis (Lutz & Neiva, 1912), en los alrededores de la ciudad de Sincelejo, Colombia. BiotaNeotrop, 2009; 9 (4): 277-80. Disponible en:http://www.stielo.br/stielo.php?pid=S1676-06032009000400031&script=sti_arttext

(27) Salomón OD, Rossi GC, Cousiño B, Spinelli GR, Arias AR, Puerto DGL et al. Phlebotominae sand flies in Paraguay. Abundance distribution in the Southeastern region. Mem Inst Oswaldo Cruz, 2003; 98 (2): 185-90. Disponible en: http://dx.doi.org/10.1590/S0074-02762003000200004

(28) Barata RA, Silva JC, Costa RT, Fortes-Dias CL, Silva JC, Paula EV et al. Phlebotomine sand flies in Porteirinha, an area of American visceral leishmaniasis transmission in the State of Minas Gerais, Brazil. Mem Inst Oswaldo Cruz, 2004; 99 (5): 481-7. Disponible en: http://dx.doi.org/10.1590/S007402762004000500004

(29) Oliveira AG, Galati EAB, Fernandes CE, Dorval ME, Pecanha R. Seasonal variation of Lutzomyia longipalpis (Lutz & Neiva, 1912) (Diptera: Psychodidae: Phlebotominae) in endemic area of visceral leishmaniasis, Campo Grande, state of Mato Grosso do Sul, Brazil. Acta Trop 2008; 105 (1): 55-61.

(30) Perruolo G. Aspectos ecológicos de Lut-zomyia spp. (Diptera: Psychodidae) en un foco endémico de leishmaniasis cutánea en el Estado Táchira, Venezuela. Bol Malariol Salud Ambient 2004; 44 (1): 35-44.

(31) Condino ML, Sampaio SM, Henriques LF, Galati EAB., Wanderley DM, Correa FM. Leishmaniose tegumentar americana: flebotomíneos de área de transmissáo no municipio de Teodoro Sampaio, regiáo sudoeste do Estado de Sáo Paulo, Brasil. Rev Soc Brás MedTrop 1998; 31 (4): 355-60.

(32) Vélez ID, Travi B, Gallego J, Palma GI, Agu-delo S, Montoya J et al. Evaluación ecoepi-demiológica de la Leishmaniasis Visceral en la comunidad indígena zenú de San Andrés de Sotavento, Córdoba. Primer paso para su control. Rev Colomb Entomol 1995; 21 (3): 11122.

(33) Cochero S. Papel de Lutzomyia evansi como vector de leishmaniasis visceral en Los Montes de María. [Tesis]. Universidad de Sucre, Sincelejo; 2002. p. 93.